Фотосистема II

Фотосисте́ма II (втора́я фотосисте́ма, фотосисте́ма два, ФСII), или H₂O-пластохиноноксидоредуктаза — первый функциональный комплекс электрон-транспортной цепи (ЭТЦ) хлоропластов. Он расположен в мембранах тилакоидов всех растений, водорослей и цианобактерий. Поглощая энергию света в ходе первичных фотохимических реакций, он формирует сильный окислитель — димер хлорофилла a (П₆₈₀⁺), который через цепь окислительно-восстановительных реакций способен вызвать окисление воды.

Окисляя воду, фотосистема II поставляет электроны в ЭТЦ хлоропласта, где они используются для восстановления НАДФ⁺ или циклического фосфорилирования. Помимо этого, окисление воды приводит к образованию протонов и формированию протонного градиента, используемого в дальнейшем для синтеза АТФ^[1]. Фотохимическое окисление воды, которое осуществляет фотосистема II, сопровождается выделением молекулярного кислорода. Этот процесс (составная часть фотосинтеза растений) является основным источником кислорода на Земле.

Реакционный центр ФСII был выделен в 1971 году Л. Верноном. В изучение его структурной организации особый вклад внесли исследования Х. Т. Витта (1962), в которых методом дифференциальной спектрофотометрии был выделен пигмент П₆₈₀, и лаборатории А. А. Красновского (В. В. Климов, В. А. Шувалов, А. А. Красновский, 1977), в которых методом импульсной спектроскопии был найден первичный акцептор реакционного центра II — феофитин^[2]. В течение нескольких десятков лет различные группы исследователей пытались определить пространственную структуру компонентов, составляющих комплекс фотосистемы II. В итоге методом рентгеноструктурного анализа в 2001 году А. Зоуни с коллегами удалось впервые получить пространственную структуру ФСII из цианобактерии Synechococcus elongatus с разрешением 3,8 Å. При этом фермент был в активной форме, то есть ФСII в кристаллической форме расщепляла воду под воздействием света^[3].

Основная функция фотосистемы II — генерация сильного окислителя, который индуцирует процесс окисления воды и перенос её электронов на мембранный переносчик^[англ.]. Основная функция фотосистемы I — насытить эти низкоуровневые электроны энергией, чтобы с их помощью осуществить восстановление НАДФ⁺. Поскольку энергия суммарного процесса слишком велика, чтобы осуществить его в рамках одного реакционного центра, в ходе эволюции появились две фотосистемы, которые раздельно осуществляют разные части этой реакции. Их специфические функции и определяют особенности их строения. Так, фотосистема I симметрична, то есть в ней работают две ветви электронного транспорта, что делает его значительно более быстрым, в то время как фотосистема II асимметрична и обладает только одной рабочей ветвью, что замедляет транспорт электронов, но делает его более управляемым. Обе фотосистемы значительно отличаются по строению антенн, дополнительных субъединиц, способов регуляции и положению в мембране^[4]. Так, фотосистема I обладает интегральной антенной, хлорофиллы которой расположены непосредственно на главных белках комплекса — А и B, в то время как у фотосистемы II они вынесены на внешние белки CP47 и CP43. По количеству дополнительных малых регуляторных субъединиц ФСII значительно превосходит ФСI, что связано с необходимостью тонкой регуляции процесса окисления воды, который потенциально крайне опасен для клетки. Этим же объясняется неоднородное распределение фотосистем в мембране тилакоида: ФСI располагается преимущественно в области маргинальных, торцевых и стромальных^[англ.] мембран, а ФСII практически полностью находится в области спаренных мембран, что обеспечивает клетке дополнительную защиту от продуцируемых ею активных форм кислорода^[5].

Главное отличие фотосистемы II от фотосистемы I — это наличие большого обращённого в люмен домена, который состоит из марганцевого кластера и окружающих его защитных белков. Именно здесь происходит процесс фотохимического окисления воды, сопровождаемый выделением кислорода и протонов^[4].

Фотосистема II
Структура димера фотосистемы II из цианобактерии Thermosynechococcus elongatus [6][7]
Идентификаторы
Шифр КФ	1.10.3.9
Базы ферментов
IntEnz	IntEnz view
BRENDA	BRENDA entry
ExPASy	NiceZyme view
MetaCyc	metabolic pathway
KEGG	KEGG entry
PRIAM	profile
PDB structures	RCSB PDB PDBe PDBj PDBsum
Поиск
PMC	статьи
PubMed	статьи
NCBI	NCBI proteins
Медиафайлы на Викискладе

Интегральный светособирающий комплекс фотосистемы II CP43/CP47
Идентификаторы
Символ	PSII
Pfam	PF00421
InterPro	IPR000932
TCDB	3.E.2
OPM superfamily	2
OPM protein	3arc
Доступные структуры белков
Pfam	структуры
PDB	RCSB PDB; PDBe; PDBj
PDBsum	3D-модель
Медиафайлы на Викискладе

Фотосистема II состоит из следующих белковых субъединиц и кофакторов^{[8][9][10][11]}:

У эукариот большинство малых субъединиц, а также субъединиц, окружающих водоокисляющий комплекс (ВОК) — psbO, psbP, psbQ, psbR, psbS, psbTn, psbW, psbX, psbZ  — кодируются в ядре. Там же находятся гены семейства cab, кодирующие белки светособирающего комплекса II (ССКII). Такой способ распределения генов, когда большие коровые субъединицы белка остаются в хлоропласте, а относительно малые субъединицы, выполняющие регуляторные функции, переносятся в ядро, позволяет эукариотической клетке лучше контролировать процесс фотосинтеза и помогает скоординировать работу двух геномов^[12].

Субъединица G была исключена из списка субъединиц фотосистемы II, поскольку было показано, что она кодируется геном ndh, который ответственен за синтез ферредоксин-НАДФ⁺-редуктазы^[англ.], а следовательно, не является частью фотосистемы II^[12]. Субъединица N, расположенная в том же опероне, что и psbB, как оказалось, не является частью комплекса фотосистемы II, однако находится в мембране тилакоида и осуществляет сборку и организацию её реакционного центра и других субъединиц, входящих в коровый комплекс^[13]. Сомнения вызывает и субъединица S, которая отсутствует в суперкомплексе ФСII-ССКII, однако этот вопрос остаётся спорным, поскольку поступают сообщения, что её можно обнаружить в димере ФСII^[9].

За последнее десятилетие было открыто множество дополнительных белков, участвующих в работе фотосистемы II. Так, Psb27 играет важную роль в репарации и организации марганцевого кластера, Psb28 участвует в биогенезе CP47, Psb29 — в биогенезе ФСII у арабидопсиса и Synechocystis, Psb30 широко распространён в геномах фотосинтезирующих организмов и необходим для стабильной работы ФСII, а Psb31 был обнаружен в водоокисляющем комплексе диатомовой водоросли Chaetoceros gracilis^[14]. Для некоторых из этих белков было показано, что они связываются со зрелой фотосистемой II или присоединяются к ней на определённых этапах её созревания и сборки, но на данный момент нет убедительных доказательств, позволяющих утверждать, что они являются конститутивной частью этого белкового комплекса. Процесс выделения и исследования малых субъединиц ФСII крайне затруднён по причине их малой молекулярной массы, большой гидрофобности и отсутствия явно выраженной кислотности-основности. По этой, а также по ряду других причин до сих пор не существует единой модели строения фотосистемы II^[9].

Окислительно-восстановительные (редокс-) агенты, участвующие в транспорте электронов, располагаются в центральной части — ядре — комплекса ФСII и связаны с интегральными белками D₁ и D₂. Они имеют очень высокую степень гомологии друг с другом по первичному аминокислотному составу, а также с L- и M-полипептидами реакционного центра пурпурных бактерий. Любопытно отметить, что, в отличие от высших растений и водорослей, у которых D₁ и D₂ представлены только одной копией на геном, у некоторых цианобактерий может иметься несколько копий D₁ и D₂, по-разному экспрессируемых в зависимости от внешних условий^[12]. Белки образуют по пять трансмембранных α-спиралей, аминокислотные остатки которых связывают компоненты реакционного центра ФСII, например, на этих белках организован димер П₆₈₀. Кроме того, каждый из белков присоединяет ещё по три молекулы хлорофилла a (дополнительные и сопровождающие хлорофиллы), молекулу феофитина а, β-каротин и пластохинон (Q_A связан с белком D₂, а Q_B — с белком D₁). Между Q_A и Q_B находится ион двухвалентного железа, в координации которого участвуют оба интегральных белка. Люменальный домен пептида D₁ присоединяет четыре иона марганца и формирует марганцевый кластер. Кроме белков D₁ и D₂, в состав ядра ФСII входят белки CP47 и CP43 (связывают Хл_Z и Хл_D, расположенные между П₆₈₀ и феофитинами), которые составляют внутреннюю антенну, а также цитохром b₅₅₉. Подобно реакционному центру пурпурных бактерий, в фотосистеме II, ввиду её асимметричности, работает только одна ветвь электронного транспорта, расположенная на белке D₁. Сущность явления асимметрии заключается в том, что редокс-агенты образуют разное число водородных связей на белках D₁ и D₂. Это влияет на их окислительно-восстановительный потенциал и делает невозможным прямой транспорт электронов через белок D₂^[11].

Оптимизацию работы водоокисляющего комплекса обеспечивают три гидрофильных белка: P, Q и O (O, V и U у цианобактерий). Они составляют периферийный домен фотосистемы II. Эта группа белков, называемая белками водоокисляющего комплекса, располагается на люменальной стороне мембраны вблизи марганцевого кластера и играет структурную, защитную и регуляторную роль в процессе окисления воды. Белок O влияет на состояние марганцевого кластера, а два других белка важны для создания в его области необходимых для окисления воды концентрации ионов кальция и хлора. Хотя подавляющее число белков обоих фотосистем практически полностью состоит из α-спиралей, субъединицы P, Q и O, напротив обогащены β-структурами, что делает их более прочными и устойчивыми к окислению^[11].

Белок ядра фотосистемы I А гомологичен белкам D₁+СP43 (молекулярная масса белка А соответствует сумме молекулярных масс белков D₁ и СP43) из фотосистемы II, а белок В гомологичен белкам D₂+CP47 соответственно^[15].

Tyr_z — остаток тирозина белка D₁ (Tyr-161). Это промежуточный переносчик электронов, который переносит электроны между марганцевым кластером и П₆₈₀. Перенос электронов происходит с образованием нейтрального радикала (Tyr_z •)^[11].

${\displaystyle {\mathsf {Tyr_{z}+P_{680}^{+}\rightarrow Tyr_{z}\cdot +~P_{680}}}}$

П₆₈₀, в английской литературе P680 (от англ. pigment, пигмент) — это пара хлорофиллов a, с максимумом поглощения при длине волны в 680 нм. Поглощая энергию света, она отдаёт один электрон на феофитин, а сама окисляется и становится сильным окислителем П₆₈₀⁺ с окислительно-восстановительным потенциалом +1,12 В^[16], что позволяет ей индуцировать процесс окисления воды, потенциал которой +0,8 В. В то же время редокс-потенциал фотовозбуждённого П₆₈₀ находится в отрицательной области (менее —0,6 В). В отличие от специальной пары фотосистемы I и пары бактериофиллов в фотосистеме пурпурных бактерий, в П₆₈₀ хлорофиллы находятся на значительно большем расстоянии (5,2 Å против 3,6 Å в П₇₀₀ и 3,5 Å в П₈₇₀), а их плоскости несколько наклонены относительно друг друга, что значительно снижает энергию экситонного сопряжения и замедляет скорость захвата энергии света, что в свою очередь делает более медленным процесс разделения зарядов на паре хлорофиллов. Низкая скорость захвата энергии позволяет регулировать уровни возбуждения в антенне ФСII, что защищает реакционный центр от фотоингибирования^[17]. Фотосистема II, так же как и реакционный центр пурпурных бактерий, асимметрична, и две молекулы в димере не эквивалентны. Одна молекула хлорофилла а (П₁) образует водородные связи с аминокислотами белка D₁ при помощи кетоэфирных групп в C₉ и C₁₀ положениях, а вторая молекула хлорофилла а (П₂) образует только одну водородную связь. Поскольку П₁ образует большее число водородных связей, его редокс-потенциал выше и электрондвижущая сила больше. В момент возбуждения димера электрон переходит от П₂ к молекуле хлорофилла П₁, и образуется диполь. Из-за возникновения локального электрического поля происходит изменение конформации специальной пары, что облегчает дальнейший перенос электрона на феофитин, а положительный заряд локализуется на одном из хлорофиллов^[18].

• В соответствии со следующим уравнением П₆₈₀ переходит в возбуждённое состояние, поглощая квант света или через перенос энергии возбуждения от других хлорофиллов фотосистемы II, в результате чего один из его электронов переходит с основного подуровня S₀ на первый синглетный подуровень S₁:

${\displaystyle {\mathsf {{\mathit {h\nu }}+P_{680}\rightarrow P_{680\,_{S_{1}}}^{*}}}}$

Феофитин — первый акцептор электронов в фотосистеме II. Именно здесь, между феофитином (E_о‘ = —0,53 В) и фотовозбуждённым пигментом П₆₈₀, происходит первичное фотохимическое разделение зарядов. Перенос электрона осуществляется в течение нескольких пикосекунд^[19].

• Фотовозбуждённый П₆₈₀^* отдаёт один электрон феофитину, в результате чего происходит разделение зарядов, и образуется первичная радикальная пара:

${\displaystyle {\mathsf {P_{680\,_{S_{1}}}^{*}+Pheo\rightarrow P_{680}^{+}+Pheo^{-}}}}$

В ФСII есть два сайта связывания пластохинонов: в одном из них (Q_A·Fe²⁺) постоянно находится связанный пластохинон в комплексе с железом, а второй сайт (Q_B) способен обратимо связывать свободные пластохиноны мембраны^[англ.]. Оба пластохинона играют роль вторичных акцепторов электрона, принимая его от феофитина. Перенос электрона между феофитином и пластохиноном происходит в первые 200 пикосекунд. Сначала происходит перенос электрона от феофетина и одноэлектронное восстановление Q_A, в результате чего он переходит в форму свободного радикала — семихинона. Аминокислотное окружение сайта Q_A делает его крайне нестабильным и повышает его восстановительную способность (E_о‘ = —0,13 В), так что он сразу же передаёт электрон на Q_B. При этом Q_A окисляется и готов принять следующий электрон от феофитина, а Q_B остаётся в форме семихинона до следующего акта передачи электронов, стабилизированный своим аминокислотным окружением. Получив от Q_A второй электрон, Q_B полностью восстанавливается, используя два протона из стромального пространства. В форме Q_BH₂ он диссоциирует из комплекса ФСII в гидрофобную фазу мембраны и становится компонентом пула пластохинонов^[11].

• Феофитин отдаёт электрон Q_A с образованием семихинон-радикала:

${\displaystyle {\mathsf {Pheo^{-}+Q_{A}\rightarrow Pheo+Q_{A}\cdot }}}$

• Q_A восстанавливает Q_B, который тоже переходит в состояние семихинон-радикала:

${\displaystyle {\mathsf {Q_{A}\cdot +~Q_{B}\rightarrow Q_{A}+Q_{B}\cdot }}}$

• Q_B получает второй электрон от Q_A и завершает своё восстановление, присоединяя два протона из стромы и диффундируя в липидный бислой:

${\displaystyle {\mathsf {Q_{A}\cdot +~Q_{B}\cdot +2H^{+}\rightarrow Q_{A}+H_{2}Q_{B}}}}$

Цитохром b₅₅₉ — гетеродимерный белок, состоящий из одной альфа (PsbE) и одной бета (PsbF) субъединицы, между которыми расположен гем. Этот белок является одним из основных компонентов ядра фотосистемы II. Хотя цитохром b₅₅₉ и не принимает участия в основном транспорте электронов, он играет важнейшую роль во вспомогательном или циклическом транспорте электронов, который позволяет восстановить окисленный П₆₈₀ при заблокированном потоке электронов от воды.

В ФСII обнаружены две формы цитохрома b₅₅₉: высокопотенциальная (b₅₅₉H E_о‘ = +0,37 В) и низкопотенциальная (b₅₅₉L E_о‘ = +0,08 В). Высокопотенциальная форма протонирована, низкопотенциальная — депротонирована. При определённых условиях наблюдается взаимопревращение одной формы в другую, поэтому цитохром b₅₅₉ может осуществлять не только циклический транспорт электронов, но и транспорт протонов в люмен в ходе окислительно-восстановительных реакций^[20].

Марганцевый кластер состоит из четырёх атомов марганца в степени окисления от +3 до +5, пяти связывающих их атомов кислорода и одного атома кальция. Точная структура марганцевого кластера до сих пор остаётся предметом споров и догадок. Крайне недостоверными оказались его структуры, полученные методом рентгено-кристаллгоргафии, поскольку было показано, что атомы марганца могут восстанавливаться под воздействием рентгеновского излучения. Однако кристаллография в комбинации с другими, более щадящими спектроскопическими методами, такими как EXAFS^[англ.] и ЭПР, помогли учёным получить довольно хорошее представление о базовой организации кластера. Также полагают, что в поддержании структуры марганцевого кластера может участвовать гидрокарбонат-анион, который связывается с люменальным доменом D₁^[21].

Механизм окисления воды в настоящее время ещё не вполне ясен, но можно считать экспериментально доказанным следующее. Движущей силой окисления воды является образование в ходе первичных фотохимических реакций очень сильного окислителя П₆₈₀ с потенциалом +1,12 В. Между марганцевым кластером и П₆₈₀ существует промежуточный переносчик электронов Tyr_Z — остаток тирозина белка D₁ (Tyr-161), который последовательно переносит четыре электрона от воды на специальную пару хлорофиллов.

Последовательность реакций представляется следующим образом. Tyr_Z окисляется и восстанавливает П₆₈₀⁺. Окисление тирозина идёт с образованием нейтрального радикала (Tyr_Z•), что указывает на сопряжённость процесса снятия электрона от гидроксила тирозина с процессом передачи его протона на акцептор. В качестве акцепторов протона могут выступать остатки гистидина H190 и глутаминовой кислоты E189 белка D₁, расположенные вблизи тирозина-161. Далее протон может быть передан по цепочке аминокислот к люменальной поверхности мембраны, где происходит его выброс в люменальное пространство. Тирозин же восстанавливается за счёт работы марганцевого кластера и окисления воды: образовавшийся нейтральный радикал Tyr_Z• отрывает атом водорода от молекулы воды, связанной с атомами марганца в кластере. Только один из ионов марганца, а именно четвёртый Mn, связывает молекулу воды в качестве субстрата и забирает от неё электроны. Предполагается, что непосредственно перед формированием O=O связи четвёртый Mn переходит в состояние Мn⁺⁵. В этом случае O=O связь может быть образована за счёт нуклеофильной атаки на электрон-дефицитный комплекс Мn⁺⁵=O второй молекулой воды, которая связана с близлежащим ионом кальция. Полное окисление воды и образование кислорода требует четырёхкратного повторения описанных событий^[11].

Состояние системы окисления воды меняется в зависимости от уровня окисленности атомов марганца в кластере. Представления о существовании отдельных функционально различимых состояний (S-состояний) водоокисляющей системы возникло на основе работ П. Жолио и сотр. (1969)^[22]. Они показали, что при облучении адаптированных к темноте хлоропластов кратковременными вспышками света, выделение кислорода происходит колебательно, с максимумом на третью вспышку и периодом, соответствующим четырём вспышкам^[23]. Опираясь на результаты этих экспериментов, Бессель Кок и сотр.^[24] предложили модель S-цикла, согласно которой система окисления воды может находиться в различных состояниях, обозначаемых S₀, S₁, S₂, S₃ и S₄. Переход из одного состояния в другое совершается в результате действия вспышки света и удаления электрона из системы. Выделение молекулярного кислорода из двух молекул воды происходит лишь при переходе из состояния S₃ в S₄, причём состояние S₄ нестабильно и сразу же переходит в S₀. Согласно современным представлениям, в ходе S-цикла изменяется валентность атомов Mn. В результате изменения окислительно-восстановительных свойств кластера достигается высокий потенциал (потенциал максимально окисленного кластера около +0,9 В), что делает возможным окисление воды. Этот процесс сопровождается выделением четырёх протонов в люмен, но оно не синхронизировано с выделением кислорода^[11].

Внутренняя антенна фотосистемы II состоит из двух кодируемых хлоропластным геномом белков — CP43 и CP47, которые вплотную примыкают к центральному гетеродимеру D₁/D₂ (CP43 располагается вблизи D₁, а CP47 — около D₂). Белок CP43 ассоциирован с 13 молекулами хлорофилла а и 3—5 молекулами β-каротина^[9]. CP47 несёт 16 молекул хлорофилла а и 5 молекул β-каротина. С этими антеннами контактируют внешние «минорные» антенны: CP29, CP26 и CP23, также известные как Lhcb4-6, причём CP26, CP29 и ССКII находятся в контакте друг с другом. Каждый из этих белков содержит по 18 молекул хлорофилла а, 9 молекул хлорофилла b и 6 молекул каротиноида^[25]. Благодаря своему положению минорные белки осуществляют функцию регулирования стока энергии от внешних антенн на реакционный центр ФСII. Именно в минорных белках протекает виолоксантиновый цикл, играющий фотопротекторную роль при избыточном освещении и помогающий подготовить растение к смене дня и ночи^[26].

Внешняя мобильная антенна или ССКII состоит из Lhcb1-3 (масса около 26 кДа), организованных в тример. Все три белка кодируются в ядре. Каждый из белков мобильной антенны содержит 7 молекул хлорофилла а, 6 молекул хлорофилла b, 2 перекрещенные молекулы лютеина, и по одной молекуле неоксантина и виолоксантина (или зеаксантина). При фосфорилировании этой антенны специальными ферментами её заряд становится более отрицательным, и она мигрирует от фотосистемы II в область расположения фотосистемы I, где ассоциируется с её внешней антенной. Таким образом осуществляется перераспределение энергии между двумя фотосистемами и тонкая настройка фотосинтеза^[25].

Помимо основного, нециклического потока электронов, в ходе которого происходит перенос низкоуровневых электронов от воды на пул пластохинонов, фотосистема II может осуществлять циклический транспорт электронов внутри самой себя, когда электрон курсирует по замкнутому пути внутри фотосистемы. Такой вид транспорта реализуется в условиях, когда интенсивность света превышает возможности ЭТЦ утилизировать его энергию или при повреждении водоокисляющего комплекса. В ходе этого процесса происходит обратный перенос электронов от восстановленного первичного хинона Q_B на цитохром c₅₅₉, затем на вспомогательный хлорофилл Хл_Z, а далее на β-каротин, который восстанавливает окисленный пигмент П₆₈₀⁺. В экстремальных условиях возможно протекание псевдоциклического транспорта электронов (перенос электронов от воды на кислород)^[17].

П₆₈₀⁺ является сильнейшим окислителем и поэтому представляет серьёзную опасность для клетки. В нормальных физиологических условиях донором электронов для него является Tyr_Z, однако в экстренном восстановлении, например в условиях низкой температуры, в его восстановлении могут принимать участие Tyr_D, Хл_Z и Хл_D, а также β-каротин белка D₁^[17]. В результате восстановления П₆₈₀⁺ β-каротин окисляется с образованием каротин-радикала (Car⁺), поглощающего при 950 нм. Восстановление Car⁺ возможно через цитохром b₅₅₉^[27].

${\displaystyle {\mathsf {P_{680}^{+}+Car\rightarrow P_{680}+Car^{+}}}}$

Помимо участия в циклическом транспорте, у каротиноидов реакционного центра есть и другая функция — осуществлять тушение триплетного хлорофилла. На D₁ и D₂ белках симметрично расположены две молекулы β-каротина. На D₁ β-каротин находится в форме все-транс^[англ.], то есть все его связи находится в транс-положении, в то время как на D₂ β-каротин имеет одну цис-связь в 15-м положении. Если в результате фотовозбуждения образуется крайне реакционно-активная триплетная форма одного из хлорофиллов пигмента П₆₈₀, β-каротин поглощает часть его избыточной энергии, переводя электрон в основное состояние. При этом происходит спонтанный переход связи в 15-м положении из цис- в транс-, а избыточная энергия триплетного электрона выделяется в виде тепла^[28]:

${\displaystyle {\mathsf {P_{680\,_{T_{1}}}^{*}+Car_{cys}\rightarrow P_{680}+Car_{trans}+Q}}.}$

Ещё один механизм защиты от фотоингибирования — замена «жертвенного» белка D₁. Из-за высокого содержания фотоактивных редокс-агентов и ароматических аминокислот, а также вследствие близости к водоокисляющему комплексу этот белок весьма неустойчив к действию света, поэтому при интенсивной инсоляции он быстро окисляется или претерпевает процесс фотодеструкции. Интенсивность синтеза D₁ белка составляет 50 % от всех синтезируемых в хлоропласте белков, тогда как его доля от белков хлоропласта — 0,1 %. Время полужизни этого белка всего 30 минут.

Процесс репарации происходит по следующей схеме. Сначала происходит разборка комплекса ФСII: уходят белки ВОК, снимаются атомы Mn, отсоединяются CP43 и CP47. Далее происходит удаление «испорченного» белка: «отгрызаются» выступающие из мембраны участки белка D₁ (работает специальная протеаза degP2), а специальный белок AtFtsH «выталкивает» его останки из мембраны и протеолитически разлагает их^[29]. Синтез нового белка D₁ идёт в ламеллах, после чего он претерпевает процессинг (удаляется N-концевой метионин, оставшийся треонин ацетилируется, этот треонин может обратимо фосфорилироваться). Затем происходит миграция D₁ в граны: белок пальмитируется и в таком виде встраивается в мембрану гран, после чего происходит обратная сборка ФСII^[30][31].

Фотосистема II, генерируя сильный окислитель и являясь потенциальным источником активных форм кислорода, представляет серьёзную опасность для клетки. Поэтому неудивительно, что большая часть этого комплекса расположена в области спаренных мембран — в максимально удалённом и защищённом месте^[32].

В отличие от фотосистемы I, которая у высших растений присутствует только в виде мономера, фотосистема II способна образовывать димеры во всех трёх фотосинтезирующих группах организмов (растения, цианобактерии, водоросли). Полагают, что образование димера способствует устойчивости ФСII, а также служит одним из тонких механизмов настройки фотосинтеза. В общем случае, для высших растений получены приблизительно следующие результаты. Две молекулы ФСII, образующие димер и присоединяющие 2—4 тримера ССКII, называются суперкомплексами. Такие димеры преобладают в центральной части гран — спаренных и маргинальных мембранах, где они организованны в специфические упорядоченные структуры, однако они практически не встречаются в области торцевых и стромальных мембран. Помимо суперкомлекса, в мембране присутствует димер ФСII, содержащий только минорные антенны; он более равномерно распределён по мембране тилакоидов, его концентрация максимальна в области маргинальных мембран, но даже в торцевых и стромальных мембранах он составляет не ниже 10 % от общего числа ФСII. Торцевые мембраны преимущественно заняты мономерными комплексами ФСII с разным количеством антенн, из которых менее 2 % составляют так называемые базовые ФСII (D₁ + D₂ + цит. b₅₅₉), проходящие здесь цикл репарации^[5].

Существует множество ингибиторов фотосистемы II, многие из которых являются экономически значимыми гербицидами, используемыми для подавления роста сорняков. Их даже выделяют в отдельный подкласс гербицидов, который называется ингибиторы фотосинтеза. По состоянию на сегодняшний день около 30 % из всех используемых гербицидов относятся к этому классу^[33]. Ингибиторы фотосистемы II связываются с белком D₁ в сайте связывания внешнего пластохинона Q_B, не давая фотосистеме восстанавливать пластохинон и пополнять пул мембранного пластохинона. Несмотря на то, что все гербициды в этой группе связываются с Q_B-центром, аминокислотный сайт связывания каждого из них отличен от сайта связывания других. Хотя и происходит подавление фотосинтеза, растение умирает не от недостатка питательных веществ и АТФ как можно было бы подумать, а от другого побочного эффекта остановки фотосинтеза. В результате ингибирования фотосистемы II, энергия света расходуется на генерацию большого количества активных форм кислорода, а также триплетных и синглетных форм хлорофилла. Всё это приводит к перекисному окислению мембран, разрушению белков, пигментов и липидов, нарушению целостности клетки и вытеканию её содержимого^[34].

Все ингибиторы фотосистемы II можно разделить на десять групп в соответствии с их химическим строением (не все гербициды, относящиеся к той или иной группе химических соединений являются ингибиторами ФСII, некоторые из них имеют другой механизм действия)^[35][33][34]:

• Фенилкарбаматы (десмедифам, фенмедифам)
• Пиридазиноны (хлоридазон)
• Триазины (аметрин (гербицид), атразин, прометон, прометрин, пропазин, симазин)
• Триазиноны (гексазинон, метрибузин)
• Урацилы (бромацил, тербацил)
• Амиды (пропанил)
• Мочевины (диурон, фторметурон, линурон, тебутиурон)
• Бензотиадиазиноны (бентазон)
• Нитрилы (бромоксинил, иоксинил)
• Фенилперидазины (пиридат)

• 
  Фотосистемы II с указанием субъединиц
• 
  Димер ФСII и белки внешней антенны.
• 
  Положение в мембране
• 
  Димер ФСII из T. elongatus
• 
  Схема фотосистемы II

• НАДН-дегидрогеназный комплекс
• Цитохром-b₆f-комплекс
• Терминальная оксидаза
• Фотосистема I

• Зитте П. и др. Ботаника / Под ред. В. В. Чуба. — 35-е изд. — М.: Академия, 2008. — Т. 2. Физиология растений. — 495 с.
• Медведев С. С. Физиология растений. — СПб.: БХВ-Петербург, 2013. — 335 с.
• Физиология растений / Под ред. И. П. Ермакова. — М.: Академия, 2005. — 634 с.
• Хелдт Г. В. Биохимия растений. — М.: БИНОМ. Лаборатория знаний, 2011. — 471 с.

• Информационная система «Фотосинтетическая мембрана»
• «Циклический и нециклический поток электронов.» в онлайн энциклопедии Физиология растений

Эта статья входит в число избранных статей русскоязычного раздела Википедии.